IV. (Tehetetlen) Henrik kasztíliai király 1456 tavaszán egy ízben Diego Fernández de la Cueva vikomt házában szállt meg, s mivel jól érezte magát, hálából magával vitte a házigazda második fiát a királyi udvarba.

Beltrán hamarosan a király kedvence lett és feleségül vette Mendoza bíboros unokahúgát, akitől egy fia is született. A király nagyon kedvelte és annyi ajándékot adott a számára, hogy ez komoly konfliktust okozott a nemességen belül.

Hamarosan ő lett a Santiago-rend nagymestere, majd gróf lett, később pedig herceg. Beltrán azonban nem igazán erről lett  ismert, hanem egészen másról.

Henrik 15 évesen feleségül vette Navarrai Blankát, de ezt a házasságot később, 1453 májusában érvénytelenítették Henrik állítólagos impotenciája miatt. Egyes prostituáltak szerint impotens volt, mások szerint pedig nem. Blanka később névlegesen navarrai királynő lett, de aztán meggyilkolták. (Henrik egyébként II. András magyar király leszármazottja volt, az uralkodó Jolánta nevű lánya révén -  s a Tehetetlent olykor Impotensként emlegették a nevében)

Henrik újra meg akarta nősülni, s V. Alfonz portugál király nővére, Johanna volt a kiválasztott. Az impotencia-vád miatt és mert unokatestvérek voltak, az esküvő létrejötte eléggé elhúzódott, de végül 1455 májusában végre megtartották.

A párnak aztán 1462.február 28-án egy lánya született, aki az édesanyja után a Johanna nevet kapta.

Mivel azonban a királyon már rajta volt (a feltehetően igaz) impotencia-vád, ez később trónöröklési válságot okozott. A köznép szerint Beltrán volt a gyerek apja, mert eléggé köztudott volt, hogy a királynénak és Beltránnak jó kapcsolata, s talán viszonya is volt. Ennek elsődleges forrása Alfonso de Palencia krónikás volt, aki szerint 'nagyon bensőséges' volt a kapcsolatuk, bármit is jelentsen mindez.

A korabeli pletykák szerint ráadásul az sem lehetetlen, hogy a királynak és Beltránnak volt egymással homoszexuális viszonya - ez azonban könnyen lehet, hogy csak propagandaszöveg volt, amely azonban működött.

A pletyka hatására a király kénytelen volt féltestvéreit, Izabellát és Alfonsot örökösnek elismerni, persze elsősorban az öccsét előretolva. Izabellát akkor már a portugál királyhoz akarta feleségül adni, de ebbe a lány nem egyezett bele. A nemesség nyomására a király száműzte Beltránt az udvarból, azonban hatalmas birtokkal kárpótolta, amelynek éves bevétele 2 450 000 maravedis (vagyis hatalmas összeg) volt. 

A nemesek a király trónfosztására készültek, Beltrán pedig Johanna királynét és a lányát (lányukat?) akarta támogatni. A nemesek részéről azonban konkrétan az hangzott el, hogy "Felségednek és neki is nyilvánvaló, hogy ő [Juana] nem az ön lánya, és nem is lehet törvényes." Eközben meghalt a király féltestvére Alfonso is, így másik féltestvére lett a nép és nemesség által is elfogadott örökös.

Henrik halála után polgárháború tört ki, a lánya pedig Portugáliába menekült. A polgárháború évei alatt Beltrán furcsamód Henrik féltestvérét, Katolikus Izabellát támogatta a saját lányával szemben, olyannyira, hogy Granada visszahódításában eléggé kitüntette magát.

Később újra megnősült és két fiúgyermeke született, de volt egy házasságon kívüli fia is.

Azt már valószínűleg soha nem tudjuk meg, hogy Beltrán lánya volt-e Johanna, de az bizonyos, hogy Beltrán de la Cueva sokban segítette Katolikus Izabella és férje, Aragóniai Ferdinánd trónra jutását. Ettől független az elmenekült Johanna élete végéig úgy írta alá a leveleit, hogy "Yo, la reina" ("Én, a királynő").

djp