Hunyadi János már a korszak egyik leggazdagabb földesura volt, déli vármegyék vezetője és erdélyi vajda, amikor 1446. június 5-én Magyarország első kormányzója lett.
A kormányzó születésének körülményei több okból is bizonytalanok, hiszen nem ismert sem a pontos időpont, sem a pontos helyszín. 1409-ben történik róla az első említés, de nem tudni mennyi idős lehetett, s még 1430 áprilisában is rang nélkül említik, de 1434-ben már Zsigmond udvarának egy udvari vitéze. Ekkortájt egy nemesfiú 8 évesen lett apród, 14 évesen hadapród és 21 évesen (ha érdemes rá) lovaggá ütötték. A születési idő leginkább 1407 lehetett, s valószínűleg Kolozsvárott.
Mindezek mellett édesanyjáról, Morzsinai/Morosinai Erzsébetről, a nevén kívül tulajdonképpen semmit nem tudni. Bonfini szerint előkelő görög család sarja volt, de szintén Bonfini szerint a család a római Valerianusoktól származik.
Az apja (legalábbis hivatalosan) Serbe fia Vajk, Zsigmond király vitéze volt, nagyatyja pedig Serbán a hunyadmegyei oláhok kenéze volt. Vajk 1409. október 18-án királyi adományul kapta Hunyad várát, így a magyar nemesek sorába emelkedett.
Már a középkorban elterjedt az a nézet, hogy Vajk nem egészen a vitézségéért kapta a várat és a nemességet, hanem éppen János születése miatt. Egészen pontosan Morzsinai Erzsébet a király ágyasa volt, s a látszat kedvéért házasították ki, így János tulajdonképpen Zsigmond király fia volt.
Persze ez sok vihart kavart, de több tény is erősíti ezt az elképzelést. Jánosnak volt egy ugyancsak János nevű öccse, s abban a korban akkor adtak azonos keresztnevet, ha más apától származtak a testvérek. A király a kor egyik legnagyobb hatalommal bíró bizalmasára, Ozorai Pipóra bízta a fiatal János neveltetését - vajon miért foglalkozott vele ennyit?
Ugyancsak érdekes tény, hogy Zsigmond a császárrá koronázására nem a feleségét vagy lányát vitte magával, hanem a fiatal Hunyadi Jánost, aki ugyan végül nem vett részt az ünnepségen, de egészen Milánóig elkísérte. Ez azt is megmagyarázná, hogy miért akart Mátyás mindenáron német-római császár és cseh király lenni. Az mindenesetre tény, hogy ő és két fia is magyarnak vallotta magát.
Persze ezen kívül még számtalan egyéb elmélet is van, amelyek között szerepel az is, hogy Hunyadi János, tulajdonképpen Luxemburgi Zsigmond király és Anjou Mária királynő fia, aki nem halt meg Mária lovasbaleseténél, hanem Morzsinai Erzsébet magához vette és Zsigmond király tudtával felnevelte. Ennek akkor lehetne értelme, ha Mária lovasbalesete valójában merénylet, így gyilkosság volt.
A hadapród évek után 1430-ban lépett Zsigmond király szolgálatába, s ekkortájt kötött házasságot is Szilágyi Erzsébettel. 1431 októberétől két évig bizonyíthatóan Milánóban tartózkodott, ahol Filippo Maria Visconti herceg udvarában megismerte Francesco Sforzát és a kor egyik legfejlettebb zsoldoshadseregét. Ekkorra már megismerte a huszita, condottieri és török harcmodort is.
1433-tól udvari lovag, s részt vesz a huszita háborúban is. Hamarosan a királyi tanács tagja, s a pozícióit Albert király alatt is megtartotta, hiszen 1439-ben szörényi bán, vagyis zászlósúr lett.
Albert szerencsétlen halála után, Jagello Ulászló fiát támogatta V. László ellenében. A frissen megválasztott király 1441-ben erdélyi vajdának, temesi ispánnak és nándorfehérvári főkapitánynak is kinevezte. Ezzel tulajdonképpen a déli határvidék elsőszámú irányítója lett, s ezzel együtt hatalmas földterületek birtokosa is. Ekkortájt összesen 4 millió katasztrális hold tulajdonosa volt, amely példátlan a magyar történelemben. Óriási vagyonának jövedelmét és a befolyását a török elleni védekezésre fordította.
A fiatal Ulászló irányítása alatt hatalmas győzelmeket arattak a törökök ellen, de a várnai csatában a vereség mellett elesett a király, s maga Hunyadi is a havasalföldi vajda fogságába esett. A személyének fontosságát mutatja, hogy a nádor háborúval fenyegette meg a vajdát, ha nem engedik szabadon. Pedig ez már V. László alatt történt.
1445 elején az öt főkapitány egyik lett, de mivel nehézkes volt az irányítás 1446. június 5-én kormányzóvá választották. Tulajdonképpen régens lett, hiszen a kiskorú király a császár vendégszeretetét élvezte, s Hunyadi majdnem mindenben szabadon dönthetett. Az igazságszolgáltatásban 12 tagú tanácsot neveztek ki mellé, míg a kormányzásban négy fős országtanács segítette. Ez utóbbi hozzájárulása volt szükséges a bárók és főpapok kinevezéséhez, s önállóan csak 32 jobbágytelek méretig adományozhatott birtokot. A pénzügyi jogok felett azonban korlátlan hatalma volt, s akár adót is kivethetetett.
1447-ben Buda vára is a tulajdona lett, majd 1448 februárjában V. Miklós pápától hercegi címet is kapott. A részben árulás miatt bekövetkezett rigómezei vereség után újra fogságba esett, ahonnan 100.000 arany váltságdíj ellenében engedték szabadon. Ekkor már saját, negyvenezres serege volt.
A török veszélye miatt 1450-ben Pozsonyba ment a császárral tárgyalni, s elismerte V. László trónigényét, cserébe a német-római császár támogatást ígért. 1453-ban lemondott a kormányzói tisztségről, de továbbra is országos főkapitány és temesi főispán maradt. A király Beszterce örökös főispánjának és grófjának nevezte ki, cserébe 1454-ben Krusevácnál tönkre verte Feriz bég seregét.
1456-ban történt az évszázad talán legnagyobb katonai eseménye, amikor a törökök ostrom alá vették Nándorfehérvárt. A várat Hunyadi nagyobbik fia, a később kivégzett Hunyadi László és sógora, Szilágyi Mihály védte a saját pénzen felszerelt sereggel, s kétszáz hajóval. Július 14-én szétverték az oszmán flottát, majd Hunyadi a saját seregével és Kapisztrán János kereszteseivel 1456. július 21-22-én hatalmas győzelmet aratott a szultán sokszoros túlerőben lévő seregén.
Néhány héttel később a két győztes hadvezér, Hunyadi János és Kapisztrán János is áldozatául esett a pestisjárványnak. Hunyadi Zimonyban hunyt el 1456. augusztus 11-én. Az utolsó kenetet harcostársa, Kapisztrán János adta fel neki, aki két hónappal később szintén elhunyt.
Személyének fontosságát mutatja a török szultán viselkedése Thuróczi János szerint:
„Amikor Mahomet császár Hunyadi halálának hírét meghallotta, lehajtotta fejét, és sokáig hallgatott. Ezután azt mondta: 'Ellenségem volt, mégis sajnálom halálát, mert Hunyadinak nem volt párja a fejedelmek között.'”
A halála után a pápai trónra került II. Piusz Krisztus bajnokának nevezte.
